Trước khi thuộc về Ukraine, tàu ngầm Zaporozhye mang số hiệu B-435 thuộc Dự án 641, hạ thủy vào ngày 24/3/1970 tại Nhà máy đóng tàu Admiralty, Leningrad. Zaporozhye thuộc loại tàu ngầm chạy năng lượng diesel - điện.

Tàu có chiều dài 91,3m, rộng 7,4m, cao 5,9m, lượng giãn nước 2.500 tấn. Tàu này có thể đạt tốc độ tối đa 16 hải lý/h, tầm hoạt động tối đa 37.000km, lặn sâu tối đa 280m trong vòng 3 - 5 ngày, kíp lái 83 người. Tàu trang bị 10 ống phóng ngư lôi 533mm (6 trước, 4 sau) và có khả năng mang 22 ngư lôi hoặc 32 thủy lôi.

Ngày 11/6/1970, tàu đi vào hoạt động, và được đưa vào Hạm đội Phương Bắc của Hải quân Liên Xô vào ngày 24/11/1970. Quãng thời gian hoạt động trong thành phần lực lượng tàu ngầm Hải quân Liên Xô, tàu ngầm Zaporozhye đã vượt qua 13.000 hải lý, thực hiện 14 nhiệm vụ, tròng đó có hải trình tới Cuba.

Năm 1990, tàu ngầm Zaporozhye được chuyển bằng đường thủy nội địa từ Biển Trắng tới Biển Đen. Ngày 27/8/1990, tàu được chuyển giao cho Hạm đội Biển Đen, gia nhập vào Lữ đoàn tàu ngầm 153. Từ 16/2/1996, gia nhập lữ đoàn tàu ngầm 155 của Hạm đội Biển Đen.

Năm 1997, theo Hiệp ước phân định quyền sở hữu Hạm đội Biển Đen giữa Liên bang Nga và Ukraine, tàu ngầm Zaporozhye được chuyển giao cho hải quân Ukraine.

Sau khi được chuyển giao, tàu ngầm đổi tên thành Zaporozhye theo tên một thành phố trực thuộc Ukraine. Ngày 1/8/1997, tàu ngầm Zaporozhye chính thức thượng cờ của hải quân Ukraine. Do không đảm bảo các yếu tố kỹ thuật, tàu ngầm Zaporozhye hầu như không thực hiện các chuyến ra biển dài ngày.

Đến đầu những năm 2000, tàu ngầm Zaporozhye được đưa vào sửa chữa tại nhà máy đóng tàu tại Sevastopol. Việc sửa chữa và nâng cấp được thực hiện bởi các kỹ sư Nga và một thủy thủ đoàn của con tàu ngầm duy nhất của Ukraine này đã được huấn luyện tại căn cứ hải quân Nga.

Ngày 25/4/2012, tàu ngầm Zaporozhye tiến hành chuyến đi biển đầu tiên kể từ năm 1993, và trở lại xưởng đóng tàu hoàn thiện kỹ thuật vào ngày 27/4/2012. Ngày 12/6/2012 tàu ngầm Zaporozhye thực hiện chuyến đi biển thứ hai sau khi sửa chữa. Ngày 4/7/2012, tàu tiến hành thử nghiệm lần thứ ba.

Đáng chú ý, ngày 29/7/2012, tàu ngầm Zaporozhye tham gia buổi diễn tập diễu hành, cũng như tham gia vào cuộc diễu hành hải quân của Hạm đội Nga và Hải quân Ukraine tại một buổi lễ tổ chức ở căn cứ quân sự Sevastopol.

Ngày 3/8/2012, tàu ngầm Zaporozhye tiến hành lặn xuống biển ở độ sâu 14 mét. Ngày 27/6/2013, sau khi hoàn thành sửa chữa, tàu ngầm Zaporozhye được đưa tới căn cứ Streletskoye thuộc Sevastopol.

Ngày 23 và 26/7/2013, tàu ngầm Zaporozhye đã ra biển để để tham gia vào cuộc diễn tập chung của hải quân Nga và Ukraine. 

Ngày 28/7/2013, tàu ngầm Zaporozhye tham gia vào nghi lễ chung do hải quân Nga và Hải quân Ukraine tổ chức.Ngày 8/8/2013, tàu ngầm ra biển thực hiện nhiệm vụ.

Phát ngôn viên của Hạm đội Biển Đen Vyacheslav Trukhachyov ngày 22/3 tuyên bố: "Tàu ngầm Zaporozhye trước đây của Ukraine đã gia nhập đơn vị tàu ngầm thuộc Hạm đội Biển Đen của Nga”.